26 ноября, в день памяти святителя Иоанна Златоустого, архиепископа Константинопольского, епископ Макарьевский Ферапонт, временно управляющий Костромской епархией, совершил Божественную литургию в Иоанно-Златоустовской церкви.

Его Преосвященству сослужили секретарь Костромского епархиального управления, настоятель Иоанно-Златоустовской церкви протоиерей Валерий Бунтеев, протоиерей  Николай Королев, протоиерей Николай Несмелов, протоиерей Николай Цветков, иерей Алексей Дронов, секретарь Епархиального Совета иерей Сергий Вихарев, иерей Николай Недялко.

За богослужением молилилсь настоятельница Богоявленско-Анастасииного женского монастыря игумения Иннокентия (Травина) и настоятельница Паисиево-Галичского женского монастыря игумения Наталия (Василенок). По окончании богослужения состоялся праздничный молебен святителю Иоанну. 

Впервые храм во имя святителя Иоанна Златоуста и стоявшая рядом с ним зимняя церковь во имя святых мучеников Флора и Лавра «на Златоустенской улице в Кузнецах» упоминаются в костромской писцовой книге 1628 года. Сообщается, что эти храмы были построены при участии царя Михаила Феодоровича Романова.

Каменный Иоанно-Златоустовский храм взамен обветшавшей деревянной церкви был построен на рубеже сороковых и пятидесятых годов XVIII века. Его освящение состоялось в 1751 году. Строительство церкви велось на средства купца Ивана Семеновича Аравина. Иоанно-Златоустовская церковь стала одним из первых в городе каменных храмов, возведенных после разрешения на возобновление каменного строительства.

В конце 80-х годов XVIII столетия к храму были пристроены колокольня и два придела в честь Тихвинской иконы Божией Матери и во имя святых мучеников Флора и Лавра и великомученика Димитрия Солунского. Жертвователями на их строительство стали представители одной из известных в то время купеческих фамилий Костромы -- братья Дмитрий, Алексей, Иван и Михаил Дурыгины. Старший из них, Дмитрий Петрович Дурыгин, в последней четверти XVIII века был городским главой и многое сделал для восстановления Костромы после опустошительного пожара 1773 года.

С 1867 по 1917 год - на протяжении 50 лет - настоятелем Иоанно-Златоустовского храма был протоиерей Стефан Смирнов, выдающийся представитель костромского духовенства, отец архиепископа Амвросия (Смирнова; 1874-1938) - видного иерарха Русской Православной Церкви XX столетия.

С 1917 по 1938 год - в самое трагическое время гонений на Церковь -настоятелем храма служил протоиерей Павел Князев (1868-1940), который неоднократно арестовывался органами ОГПУ и окончил свою жизнь в ссылке в Казахстане.

В 1929 году церковь во имя святителя Иоанна Златоуста, после закрытия и последующего разрушения Успенского кафедрального собора в Костромском кремле, стал кафедральным храмом города. В 1930-1932 годах здесь служил священномученик Димитрий (Добросердов), архиепископ Можайский, в те годы управлявший Костромской епархией. С 1932 по 1936 год управляющим епархией, который нес свое святительское служение при Иоанно-Златоустовской церкви, был священномученик Никодим (Кротков), архиепископ Костромской и Галичский, принявший мученическую кончину в 1938 году.

В 1944 году в Иоанно-Златоустовский храм была перенесена главная святыня Костромского края чудотворная Феодоровская икона Божией Матери, хранившаяся в этой церкви до 1964 года.

С 1959 по 1961 год в храме во имя святителя Иоанна Златоуста неоднократно совершал богослужения временно управлявший Костромской епархией архиепископ Дмитровский Пимен (Извеков; 1910-1990) впоследствии Патриарх Московский и всея Руси.

На протяжении XX века Иоанно-Златоустовская церковь - несмотря на неоднократные попытки властей оставалась одним из трех храмов Костромы, избежавших закрытия в годы гонений.

В настоящее время при Иоанно-Златоустовском храме действует воскресная школа для детей и взрослых. С 1991 года настоятелем храма является протоиерей Валерий Бунтеев, секретарь Костромской епархии.