На основании Распоряжения территориального управления Федерального агентства по управлению государственным имуществом в Вологодской области № 288-р от 31 декабря 2015 года .

Храм во имя преподобного Кирилла Белозерского был построен как придел Успенского собора над гробом основателя монастыря преподобного Кирилла Белозерского в 1585 году.
В наши дни в храме под спудом почивают мощи преподобного.

Ранее 13 объектов Кирилло-Белозерского музея были переданы в пользование монастыря на 490 лет.

С первых дней своего управления Вологодской кафедрой митрополит Игнатий регулярно приезжает в Кирилло-Белозерский монастырь, совершает в храме Кирилла Белозерского богослужения и монашеские постриги.